Los zorros rojos maduran sexualmente y producen una camada aproximadamente a la edad de un año. Los cachorros son ciegos e indefensos al nacer y permanecen con los padres durante aproximadamente medio año. Los zorros rojos suelen emparejarse de forma monógama.
Los zorros rojos producen una sola camada cada año, generalmente en la primavera. La zorra entra en el estro durante 3 semanas, y ella y el macho se aparean varias veces durante ese período. Los kits suelen nacer 49 a 58 días después. Si bien son posibles camadas de 13 kits, la mayoría de las camadas tienen aproximadamente de cuatro a seis crías.
Los kits son sordos y ciegos y carecen de dientes al nacer, y pesan menos de 1/4 de libra. Sus ojos y oídos comienzan a funcionar a las 2 semanas de edad aproximadamente. Los kits de zorro rojo se amamantan durante 3 a 4 semanas antes de que la madre comience a destetarlos con alimentos sólidos, aunque se trata de vixen lactates durante 6 semanas. A los 6 a 7 meses de edad, los kits de zorros alcanzan el tamaño adulto, y algunas vixens son reproductivamente maduras a los 9 meses.
La mayoría de los zorros rojos forman parejas monógamas, y tanto machos como hembras participan en el cuidado de la descendencia. La ayuda del padre es esencial durante las primeras semanas, ya que la madre se queda con los kits para proporcionar calor. El análisis de ADN de algunas poblaciones de zorros muestra cierta cantidad de poligamia e incesto.